Augstākā VKKF pārvaldes institūcija ir Ministru kabineta apstiprināta padome. VKKF padomes sastāvā ir kultūras ministrs, Finanšu ministrijas, Nacionālās kultūras padomes, Radošo savienību padomes, Latvijas Pašvaldību savienības pārstāvji un katras nozaru ekspertu komisijas priekšsēdētājs. Fonda padomes pilnvaru laiks ir divi gadi. Fonda padomes locekļi VKKF padomē drīkst darboties ne vairāk kā vienu pilnvaru laiku pēc kārtas. VKKF lemj par VKKF darbības stratēģiju, nosaka gada prioritātes kultūras projektiem, izsludina un organizē projektu konkursus, sadala fonda līdzekļus kultūras projektu īstenošanai. VKKF padome saskaņā ar apstiprināto VKKF nozaru ekspertu komisiju nolikumu izveido fonda nozaru ekspertu komisijas. Fonda nozaru ekspertu komisijas septiņu cilvēku – attiecīgās kultūras nozares speciālistu – sastāva pilnvaru laiks ir divi gadi. Nozares ekspertu komisijas locekļi VKKF komisijā drīkst strādāt ne vairāk kā vienu pilnvaru laiku pēc kārtas. Nozaru ekspertu komisijas izvērtē iesniegtos projektus un sniedz VKKF padomei atzinumu par līdzekļu sadalījumu projektu īstenošanai, kā arī pārrauga piešķirto līdzekļu izmantojumu. VKKF ir astoņas nozaru ekspertu komisijas. VKKF administrācijas darbību nodrošina VKKF direktors un darbinieki.