Teātra pirmsākumi meklējami II Pasaules kara laikā Krievijas pilsētā Ivanovā, kur pagaidu patvērumu bija raduši daudzi latviešu mākslinieki. Jaunveidotā Latvijas PSR Valsts Mākslas ansambļa ietvaros radās neliela leļļu teātra aktieru trupa, kas sāka iestudēt izrādes bēgļu bērniem. Trupa pierādīja savu dzīvotspēju, mākslinieciski auga un 1944. gadā atgriezās Latvijā, kur tā paša gada 4. oktobrī tai tika piešķirts profesionāla valsts teātra statuss.Latvijas Leļļu teātra veidotāji un pirmie vadītāji bija dzejniece Mirdza Ķempe un režisors Jānis Žīgurs. 1946. gadā teātrī līdzās latviešu trupai tika izveidota arī krievu trupa, kas darbojās līdz pat 2022./2023. sezonas beigām un Latvijas Leļļu teātris bija vienīgais profesionālais leļļu mākslas ansamblis Baltijas valstīs ar divām trupām – latviešu un krievu.